Effekte von Pestiziden auf zwei Mauerbienen

Masterarbeit von Alicia Kling betreut von Prof. Dr. Alexandra-Maria Klein, Dr. Julia Osterman und Dr. Dimitry Wintermantel

Effekte von Pestiziden auf zwei Mauerbienen

Hintergrund

Der Artenreichtum und die Populationen wildlebender Bienen sind in den letzten Jahrzehnten weltweit zurückgegangen^1,2,3. Ein möglicher Hauptfaktor für diesen Rückgang sind Pestizide, die zum Pflanzenschutz gegen Schadinsekten, Pilzerkrankungen oder Beikräuter eingesetzt werden, deren schädliche Wirkung auf Bienen und andere Bestäuber jedoch bereits in zahlreichen Studien belegt wurde^4,5,6,7,8. Verschiedene Bienenarten reagieren allerdings unterschiedlich empfindlich auf Pestizide, das heißt, während manche Arten kaum geschädigt werden und resistent scheinen, sind andere Arten stark beeinträchtigt und zeigen eine hohe Sterblichkeit, wenn sie Pestiziden ausgesetzt sind^9,10,11,12. Auch innerhalb der Arten, z.B. zwischen den Geschlechtern oder Entwicklungsstadien, bestehen Unterschiede hinsichtlich ihrer Empfindlichkeit^9,10,11,12. Trotz dessen fehlen für die meisten Arten bislang verlässliche Daten^13,14. Der Großteil der bisherigen Forschung sowie die Risikobewertungen im Rahmen der EU-Zulassungsverfahren konzentrieren sich fast ausschließlich auf die westliche Honigbiene (Apis mellifera) und in geringerem Maße auf andere generalistische Arten (Bienenarten, die an vielen verschiedenen blühenden Pflanzenarten Pollen sammeln) mit stabilen Populationen^10,13,14. Stark spezialisierte Bienenarten dagegen, die ihre Nahrung (Pollen und Nektar) nur von wenigen Pflanzenarten beziehen können, sind in bisherigen Studien und Risikobewertungen kaum berücksichtigt, obwohl sie im Vergleich zu generalistischen Arten einen stärkeren Rückgang in ihrer Ausbreitung erfahren^13,14,15. Außerdem ist die generalistische Honigbiene, die bisher als Modellorganismus in Pestizidstudien genutzt wird, aufgrund ihrer Lebensweise und ihres Sozialverhaltens möglicherweise keine geeignete Modellart, um die Auswirkungen von Pestiziden auf andere, insbesondere solitäre (nicht sozial lebende) und spezialisierte Arten vorherzusagen^10,13,16. Ein weiteres Problem ist, dass Pestizide meist einzeln auf ihre Toxizität geprüft werden^14,16,17. In der Realität sind Bienen jedoch meist mehreren Pestiziden gleichzeitig ausgesetzt, die sich in der Umwelt anreichern und gegenseitig in ihrer Wirkung beeinflussen können, auch wenn sie nicht als Mischung ausgebracht werden^17,18,19,20. Insbesondere zwischen Fungiziden und Insektiziden besteht ein hohes Potenzial für synergistische Wechselwirkungen, also eine Verstärkung der Toxizität eines Pestizids durch ein anderes, und damit für eine Unterschätzung des Risikos, wenn dies nur für ein Pestizid alleine bewertet wird^5,21,22.

Die Motivation und das Ziel meiner Masterarbeit waren es, diesen Forschungsstand zu erweitern und herauszufinden, wie sich Pestizide auf bisher nicht getestete spezialisierte Bienen auswirken und ob diese möglicherweise empfindlicher reagieren.

Zusammenfassung der Masterarbeit

Dafür habe ich in meiner Masterarbeit die Empfindlichkeit zweier solitär lebender Wildbienenarten analysiert. Zum ersten Mal wurde die spezialisierte Mauerbiene Osmia brevicornis neben der eng verwandten generalistischen Osmia bicornis, welche die am häufigsten getestete solitäre Art ist, als Modelart verwendet. Beide Arten kommen in Süd- und Mitteleuropa in der Agrarlandschaft, an Waldrändern, Streuobstwiesen oder auch in Siedlungen vor und sind Bestäuber für landwirtschaftliche Kulturen. Während O. bicornis eine der häufigsten Bestäuberarten ist und in einer Vielzahl an Kulturen zu finden ist, ist O. brevicornis auf Kreuzblütler spezialisiert und deutlich seltener in der Natur zu finden, wo man sie vor allem in Raps, Senf oder Rübsen findet.

Im Labor haben wir die orale (Pestizidaufnahme über Nahrung) und die Kontakttoxizität (direkter Pestizidkontakt der Körperoberfläche) von zwei Insektiziden, dem Neonicotinoid Acetamiprid und dem Pyrethroid Cypermethrin, sowie dem Fungizid Tebuconazol und allen Kombinationen analysiert. Nach der Exposition, also der Nahrungsaufnahme der Pestizidlösung oder dem direkten Kontakt der Körperoberfläche mit dem Pestizid, haben wir die Mortalität, also die Sterblichkeitsrate, sowie auch subletale Effekte (dies bedeutet keinen direkten Tod, sondern z.B. Paralysen, eingeschränkte Koordination) untersucht. Die beiden Arten wurden dann hinsichtlich ihrer Empfindlichkeit gegenüber Pestiziden verglichen und potenzielle Wechselwirkungen zwischen den Substanzen wurden untersucht. Alle der im Labor getesteten Substanzen sind aktuell in der EU für den landwirtschaftlichen Gebrauch zugelassen und werden in einer Vielzahl von Getreidearten wie beispielsweise Raps, Weizen und Gerste aber auch im Gemüse- und Obstanbau eingesetzt. Immer wieder werden Rückstände dieser Pestizide in Pflanzenpollen, Nektar und Honig gefunden, was zeigt, dass Bienen diesen Substanzen direkt ausgesetzt sind.  

Die Ergebnisse meiner Masterarbeit zeigen, dass die spezialisierte O. brevicornis tendenziell empfindlicher reagiert als die generalisierte O. bicornis, also eine höhere Mortalität aufweist, vor allem nach Kontakt mit den Pestiziden(Kontaktexposition). Eine mögliche Erklärung ist, dass eine robuste Körpermorphologie, also ein robustes Erscheinungsbild der Biene, mit einer dickeren Kutikula ein entscheidender Faktor für die Kontaktempfindlichkeit von Bienen sein könnte^9,11,23. Die robustere O. bicornis könnte daher einen Vorteil gegenüber der kleineren O. brevicornis haben. Die Studie zeigt auch, dass das Insektizid Cypermethrin keine tödliche (lethale) Wirkung auf O. bicornis hat, jedoch subletale Effekte hervorgerufen hat. Dies zeigt, dass die Betrachtung der Mortalität allein für eine Risikobewertung möglicherweise nicht ausreichend ist. Darüber hinaus konnten wir synergistische Effekte zwischen dem Insektizid Cypermethrin und dem Fungizid Tebuconazol auf die Mortalität beider Bienen nachweisen. Das heißt, während das Fungizid allein nicht toxisch für Bienen war, hat es dennoch die Toxizität des Insektizids stark verstärkt, wenn es in Kombination verabreicht wurde. Das deutet darauf hin, dass das Fungizid die Entgiftungsmechanismen gegenüber Insektiziden in Osmia-Arten hemmen könnte.  

Meine Masterarbeit gibt damit einen ersten Einblick in die Empfindlichkeit einer spezialisierten Mauerbiene verglichen mit einer eng verwandten generalisierten Mauerbiene. Die Ergebnisse unterstreichen die dringende Notwendigkeit, eine größere Auswahl an Testarten sowie subletale Effekte und Wechselwirkungen zwischen Pestiziden in der Risikobewertung zu berücksichtigen, da beispielsweise Tebuconazol allein für Bienen als „sicher“ bewertet werden könnte, die Wahrscheinlichkeit jedoch hoch ist, dass das Fungizid die Toxizität von diesem Insektizid erhöht.

In den nächsten Jahren werde ich im Rahmen meiner Promotion weiter an dem Thema forschen und untersuchen, ob sich die gefundenen Ergebnisse auch unter realistischen Szenarien, also unter feldrealistischen Bedingungen, wiederfinden. Außerdem werde ich untersuchen, wie stark Schmetterlinge und Schwebfliegen, welche bisher überhaupt nicht in der Risikobewertung berücksichtigt werden, aber ebenso wichtige Bestäuber sind, von Pestiziden betroffen sind.  

Quellen:

1: Carvalheiro, L. G., Kunin, W. E., Keil, P., Aguirre‐Gutiérrez, J., Ellis, W. N., Fox, R., Groom, Q., Hennekens, S., Van Landuyt, W., Maes, D., Van De Meutter, F., Michez, D., Rasmont, P., Ode, B., Potts, S. G., Reemer, M., Roberts, S. P. M., Schaminée, J., WallisDeVries, M. F., & Biesmeijer, J. C. (2013). Species richness declines and biotic homogenisation have slowed down for NW ‐European pollinators and plants. Ecology Letters, 16(7), 870–878. https://doi.org/10.1111/ele.12121

2: Potts, S. G., Biesmeijer, J. C., Kremen, C., Neumann, P., Schweiger, O., & Kunin, W. E. (2010). Global pollinator declines: Trends, impacts and drivers. Trends in Ecology & Evolution, 25(6), 345–353. https://doi.org/10.1016/j.tree.2010.01.007

3: Wagner, D. L., Grames, E. M., Forister, M. L., Berenbaum, M. R., & Stopak, D. (2021). Insect decline in the Anthropocene: Death by a thousand cuts. Proceedings of the National Academy of Sciences, 118(2), e2023989118. https://doi.org/10.1073/pnas.2023989118

4: Alkassab, A. T., Kunz, N., Bischoff, G., & Pistorius, J. (2020). Comparing response of buff-tailed bumblebees and red mason bees to application of a thiacloprid-prochloraz mixture under semi-field conditions. Ecotoxicology, 29(7), 846–855. https://doi.org/10.1007/s10646-020-02223-2

5: Barascou, B., Brown, M., Breeze, T., Bulet, P., Chauzat, M.-P., Demirova, I., De Miranda, J., Klein, A.-M., Mand, M., Metodiev, T., Michez, D., Nazzi, F., Neumann, P., Paxton, R., Potts, S., Stout, J., & Turney, G. (2022). Acute and chronic effects of agrochemicals, and their synergistic interactions, on bees. Pensoft Publishers. https://doi.org/10.3897/arphapreprints.e72231

6: Dicks, L. V., Breeze, T. D., Ngo, H. T., Senapathi, D., An, J., Aizen, M. A., Basu, P., Buchori, D., Galetto, L., Garibaldi, L. A., Gemmill-Herren, B., Howlett, B. G., Imperatriz-Fonseca, V. L., Johnson, S. D., Kovács-Hostyánszki, A., Kwon, Y. J., Lattorff, H. M. G., Lungharwo, T., Seymour, C. L., … Potts, S. G. (2021). A global-scale expert assessment of drivers and risks associated with pollinator decline. Nature Ecology & Evolution, 5(10), 1453–1461. https://doi.org/10.1038/s41559-021-01534-9

7: Siviter, H., Koricheva, J., Brown, M. J. F., & Leadbeater, E. (2018). Quantifying the impact of pesticides on learning and memory in bees. Journal of Applied Ecology, 55(6), 2812–2821. https://doi.org/10.1111/1365-2664.13193

8: Woodcock, B. A., Isaac, N. J. B., Bullock, J. M., Roy, D. B., Garthwaite, D. G., Crowe, A., & Pywell, R. F. (2016). Impacts of neonicotinoid use on long-term population changes in wild bees in England. Nature Communications, 7(1), 12459. https://doi.org/10.1038/ncomms12459

9: Bass, C., Hayward, A., Troczka, B. J., Haas, J., & Nauen, R. (2024). The molecular determinants of pesticide sensitivity in bee pollinators. Science of The Total Environment, 915, 170174. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2024.170174

10: Jütte, T., Wernecke, A., Klaus, F., Pistorius, J., & Dietzsch, A. C. (2023). Risk assessment requires several bee species to address species-specific sensitivity to insecticides at field-realistic concentrations. Scientific Reports, 13(1), 22533. https://doi.org/10.1038/s41598-023-48818-7

11: Linguadoca, A., Jürison, M., Hellström, S., Straw, E. A., Šima, P., Karise, R., Costa, C., Serra, G., Colombo, R., Paxton, R. J., Mänd, M., & Brown, M. J. F. (2022). Intra-specific variation in sensitivity of Bombus terrestris and Osmia bicornis to three pesticides. Scientific Reports, 12(1), 17311. https://doi.org/10.1038/s41598-022-22239-4

12: Mobley, M. W., & Gegear, R. J. (2018). One size does not fit all: Caste and sex differences in the response of bumblebees (Bombus impatiens) to chronic oral neonicotinoid exposure. PLOS ONE, 13(10), e0200041. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0200041

13: Hellström, S., Strobl, V., Straub, L., Osterman, W. H. A., Paxton, R. J., & Osterman, J. (2023). Beyond generalists: The Brassicaceae pollen specialist Osmia brevicornis as a prospective model organism when exploring pesticide risk to bees. Environmental and Sustainability Indicators, 18, 100239. https://doi.org/10.1016/j.indic.2023.100239

14: Tosi, S., Sfeir, C., Carnesecchi, E., vanEngelsdorp, D., & Chauzat, M.-P. (2022). Lethal, sublethal, and combined effects of pesticides on bees: A meta-analysis and new risk assessment tools. Science of The Total Environment, 844, 156857. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2022.156857

15: Biesmeijer, J. C., Roberts, S. P. M., Reemer, M., Ohlemüller, R., Edwards, M., Peeters, T., Schaffers, A. P., Potts, S. G., Kleukers, R., Thomas, C. D., Settele, J., & Kunin, W. E. (2006). Parallel Declines in Pollinators and Insect-Pollinated Plants in Britain and the Netherlands. Science, 313(5785), 351–354. https://doi.org/10.1126/science.1127863

16: Lehmann, D. M., & Camp, A. A. (2021). A systematic scoping review of the methodological approaches and effects of pesticide exposure on solitary bees. PLOS ONE, 16(5), e0251197. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0251197

17: Panizzi, S., Suciu, N. A., & Trevisan, M. (2017). Combined ecotoxicological risk assessment in the frame of European authorization of pesticides. Science of The Total Environment, 580, 136–146. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2016.10.154

18: David, A., Botías, C., Abdul-Sada, A., Nicholls, E., Rotheray, E. L., Hill, E. M., & Goulson, D. (2016). Widespread contamination of wildflower and bee-collected pollen with complex mixtures of neonicotinoids and fungicides commonly applied to crops. Environment International, 88, 169–178. https://doi.org/10.1016/j.envint.2015.12.011

19: Hernández, A. F., Gil, F., & Lacasaña, M. (2017). Toxicological interactions of pesticide mixtures: An update. Archives of Toxicology, 91(10), 3211–3223. https://doi.org/10.1007/s00204-017-2043-5

20: Thompson, H. M. (2012). Interaction between pesticides and other factors in effects on bees. EFSA Supporting Publications, 9(9). https://doi.org/10.2903/sp.efsa.2012.EN-340

21: Wang, Zhu, Y. C., & Li, W. (2020). Interaction patterns and combined toxic effects of acetamiprid in combination with seven pesticides on honey bee (Apis mellifera L.). Ecotoxicology and Environmental Safety, 190, 110100. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2019.110100

22: Wernecke, A., Frommberger, M., Forster, R., & Pistorius, J. (2019). Lethal effects of various tank mixtures including insecticides, fungicides and fertilizers on honey bees under laboratory, semi-field and field conditions. Journal of Consumer Protection and Food Safety, 14(3), 239–249. https://doi.org/10.1007/s00003-019-01233-5

23: Zaworra, M., Koehler, H., Schneider, J., Lagojda, A., & Nauen, R. (2019). Pharmacokinetics of Three Neonicotinoid Insecticides upon Contact Exposure in the Western Honey Bee, Apis mellifera. Chemical Research in Toxicology, 32(1), 35–37. https://doi.org/10.1021/acs.chemrestox.8b00315.